ISSN 2226-6976 (Print)
ISSN 2414-9640 (Online)

Analysis of the prevalence and structure of asymptomatic SARS-CoV-2 carriage among adolescents and adults in Saint Petersburg during the COVID-19 epidemic rise in January 2022

Bashketova N.S., Fridman R.К., Kataeva I.S., Shapar A.O., Kostina M.A., Zhuravlev A.S., Lizinfeld I.A., Pshenichnaya N.Yu.

1) Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being Directorate for the City of Saint Petersburg, Saint Petersburg, Russia; 2) Center of Hygiene and Epidemiology in the City of Saint Petersburg, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, Saint Petersburg, Russia; 3) Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, Moscow, Russia; 4) M.F. Vladimirsky Moscow Regional Research Clinical Institute, Moscow, Russia; 5) Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, Moscow, Russia
Objective. To analyze the prevalence and structure of asymptomatic SARS-CoV-2 carriage among the students and teachers of Saint Petersburg colleges during the rise in the incidence of COVID-19 in January 2022.
Subjects and methods. In January 25 to 27, 2022, nasopharyngeal and oropharyngeal samples were collected from 3,886 out of 8,350 students and teachers from 4 colleges located in different districts of Saint Petersburg. The examinees had no signs of acute respiratory viral infections and other symptoms that did not rule out COVID-19. The samples were examined by PCR assay for SARS-CoV-2 RNA. The positive samples were tested for mutations to the omicron and delta variants using the laboratory PCR procedure developed by the Pasteur Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being. Laboratory studies were conducted in the Saint Petersburg Center for Hygiene and Epidemiology.
Results. There was a high detection rate of asymptomatic SARS-CoV-2 positive persons among the students and teachers of Saint Petersburg educational establishments during the rise in the incidence of COVID-19 caused by the predominant omicron variant. On average, in 14–17-year old adolescents, the frequency of both positive samples (20.6%) and the proportion of the omicron variant in the positive samples (51.7%) were significantly higher than in the persons aged 18 years and older (10.1 and 33.1%, respectively). This pattern was observed in all the analyzed educational establishments. The adolescents aged 14–17 years were statistically significantly 2.3 times more frequently asymptomatic virus carriers than the adults. In addition, among them, people who were 3.3 times more identified to be infected with the omicron variant than to the cohort of the studied individuals aged 18 years and older. There was a significant direct correlation between the increased number of the subjects to be tested and the probability of detecting asymptomatic carriers, including those infected with the omicron variant.
Conclusion. During the rise in the incidence of COVID-19 in January 2022, there was a high prevalence of asymptomatic SARS-CoV-2 carriage among the students and teachers of educational establishments located in different parts of the city. The findings suggest that it is inadvisable to examine and isolate contact persons from amongst the students and teachers of educational establishments, who have no clinical manifestations of the infection. The examination and isolation of people with symptoms of the disease, the transfer of risk-group people to online work or education, as well as enhanced monitoring of compliance with nonspecific prevention measures in all public institutions remain relevant.

Keywords

SARS-CoV-2
morbidity
omicron
asymptomatic carriage
prevalence

Появление варианта B.1.1.529 (омикрон) SARS-CoV-2, впервые выявленного в Ботсване и Южной Африке в ноябре 2021 г., ознаменовало начало новой волны пандемии [1]. Омикрон начал стремительно распространяться по планете, и спустя немногим более месяца после обнаружения, 27 декабря 2021 г. о его выявлении сообщили уже 110 государств. В январе 2022 г. взрывной рост случаев заболевания произошел во многих странах мира, несмотря на продолжающиеся ограничения, обязательное соблюдение масочного режима, высокий процент серопозитивных лиц, перенесших в прошлом инфекцию или прошедших вакцинацию, что позволяло судить как о прорыве иммунной защиты, так и о более высокой трансмиссивности нового варианта вируса [2, 3].

При помощи моделирования на основе искусственного интеллекта было установлено, что вариант омикрон в 10 раз заразнее исходного варианта SARS-CoV-2 и в 2 раза – варианта дельта. Считается, что это увеличение трансмиссивности связано с мутациями N440K, T478K и N501Y [4] и, вследствие этого, большим тропизмом к клеткам эпителия верхних дыхательных путей и значительно меньшим – к альвеоцитам [5]. Закономерно, что преимущественная локализация в верхних дыхательных путях и высокая скорость передачи способствуют и большому числу инфицированных [6].

О роли бессимптомных носителей SARS-CoV-2 в трансмиссии вируса начали дискутировать еще во время первой волны пандемии. Считается, что одним из резервуаров вирусов у таких людей являются слюнные железы [7], отличающиеся высокой экспрессией ACE2-рецепторов. По мнению ряда авторов [8, 9], частота бессимптомного носительства может достигать 17–20%. Исследования, оценивающие долю бессимптомного носительства, ограничены неоднородностью определений случаев, неполной оценкой симптомов и неадекватным ретроспективным и перспективным наблюдением за лицами без клинических проявлений болезни [10], так как на практике примерно у 49% людей, первоначально признанных бессимптомными, в дальнейшем развиваются симптомы болезни [11, 12]. Роль бессимптомных позитивных по SARS-CoV-2 детей в распространении инфекции до настоящего времени является спорной, так как результаты проведенных метаанализы не подтверждают их существенного значения в передаче SARS-CoV2. При этом акцентируется внимание на регистрируемую у детей-носителей вируса низкую вирусную нагрузку, что, возможно, препятствует передаче вируса [11, 12]. C приходом варианта омикрон стали появляться сообщения из ЮАР, Вьетнама, США, Японии о более высокой частоте выявления SARS-CoV-2 у лиц без клинических проявлений инфекции [13–16].

Особенности распространения омикрона указывают на настоятельную необходимость лучшего понимания динамики передачи этого варианта вируса, включая бессимптомное распространение среди разных групп населения.

Цель работы – анализ распространенности и структуры бессимптомного носительства SARS-CoV-2 среди студентов и преподавателей выборочных образовательных учреждений Санкт-Петербурга в период подъема заболеваемости COVID-19 в январе 2022 г.

Материалы и методы

В период с 25 по 27.01.2022 проведен выборочный отбор проб из носоглотки и ротоглотки у 3886 из 8350 студентов и преподавателей 4 колледжей, расположенных в разных районах Санкт-Петербурга. Обследуемые не имели признаков ОРВИ и других симптомов, не исключающих COVID-19. Пробы исследовали методом ПЦР на РНК SARS-CoV2. Положительные пробы методом ПЦР тестировали на мутации к вариантам омикрон и дельта. Использовали тест-системы и лабораторную ПЦР-методику на мутации к SARS- CoV- 2, разработанную ФБУН «НИИ эпидемиологии и микро­биологии имени Пастера» Роспотребнадзора. Лабораторные исследования проводили на базе ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в городе Санкт-Петербурге».

Для статистической обработки результатов использовали программу SPSS Statistics 26.0, для проверки нормальности распределения – метод Колмогорова– Смирнова с поправкой Лиллиефорса. В связи с распределением, отличным от нормального, количественный показатель представляли в виде медианы (Ме) с интерквартильным размахом [Q1–Q3]. Межгрупповые различия оценивали при помощи U-критерия Манна–Уитни. Сравнительный анализ независимых категориальных переменных проводили с применением критерия χ2 Пирсона, либо точного теста Фишера. В ходе корреляционного анализа рассчитывали коэффициент корреляции Спирмена. Номинальный показатель представлен абсолютным числом наблюдений, приведена процентная доля признака в подгруппах. Критический уровень значимости принимали как p < 0,05.

Результаты

Общая эпидемическая обстановка по COVID-19 в районах Санкт-Петербурга, где расположены учебные заведения, в которых проводилось исследование, в даты забора проб характеризовалась высоким уровнем заболеваемости COVID-19 – от 92,8 до 240,7 на 100 тыс. населения (табл.1).

13-1.jpg (116 KB)

По результатам исследования материала от лиц с лабораторно подтвержденным COVID-19 удельный вес выявленного варианта омикрон составил 73% (из 2015 обследованных) у больных с манифестными формами инфекции.

Всего в 4 образовательных учреждениях обследованы на SARS-CoV-2 3886 чел., что составляет 46,5% от списочного состава студентов и преподавателей. У 540 (13,9%) чел. получены положительные результаты ПЦР-теста на SARS-CoV-2. Из них в 320 (59,3%) пробах определили вариант омикрон. Частота бессимптомного носительства варьировала от 12,8 до 17,2%, а доля варианта омикрон в положительных пробах – от 42,1 до 67,5% (табл. 2).

Средний возраст обследованных составил 18 лет, бессимптомных носителей – 17 лет (p < 0,001).

14-1.jpg (386 KB)

При анализе данных в динамике были установлены статистически значимые прямые корреляционные связи между количеством проведенных тестов и числом бессимптомных случаев инфицирования штаммом омикрон (ρ = 1,000; p = 0,01), а также между количеством положительных тестов и выявлением бессимптомных случаев инфицирования этим штаммом (ρ = 1,000; p = 0,01). Все выявленные связи имели весьма высокую тесноту по шкале Чеддока.

Установить статистически значимую корреляцию между уровнем заболеваемости COVID-19 в районах Санкт-Петербурга и частотой выявления бессимптомных случаев инфицирования SARS-CoV-2 в образовательных учреждениях в соответствующих районах города не удалось.

Было установлено также, что количество выполненных тестов и число положительных проб в период с 25 по 27 января значимо коррелировало с частотой выявления штамма омикрон в СПб ГБПОУ «Академия машиностроения им. Ж.Я. Котина» (ρ = 1,000; p = 0,01) и СОГБПОУ «Техникум отраслевых технологий» (ρ = 1,000; p = 0,01). Однако подобной закономерности не было установлено при анализе данных тестирования в

СПб ГБПОУ «Петровский колледж» (p = 0,33 и 1,0 соответственно) и СПб ГБПОУ «Академия транспортных технологий» (p = 0,67 и 0,66 соответственно) (табл. 3).

Удельный вес инфицированных SARS-CoV-2 в возрасте 14–17 лет варьировал в разных районах города от 11,5 до 47,6%, составляя в среднем 20,6%. Вариант омикрон выявлен в 20,4–80,0% положительных проб, в среднем в 51,7%. В возрастной группе 18 лет и старше удельный вес положительных проб составлял 8,2–11,6% в различных образовательных учреждениях, составляя в среднем 10,1%. вариант омикрон – от 24,2 до 47,6%, в среднем 33,1% (табл. 4).

15-1.jpg (198 KB)

Подростки в возрасте 14–17 лет статистически значимо чаще являлись бессимптомными носителями вируса, чем люди в возрасте 18 лет и старше (p < 0,001), шансы бессимптомного носительства коронавируса среди них были в 2,3 раза выше. Кроме того, подростки статистически значимо чаще были инфицированы вариантом омикрон (p < 0,001), шансы бессимптомного инфицирования этим штаммом у них были в 3,3 раза выше, чем у взрослых.

При дальнейшем наблюдении в течение 7 дней за позитивными по SARS-CoV-2 лицами симптомы COVID-19 не развились.

Обсуждение

Полученные данные согласуются с результатами малочисленных исследований специалистов из других стран, посвященных оценке частоты бессимптомного носительства SARS-CoV-2 в период подъема заболеваемости COVID-19, вызванного вариантом омикрон [13–16].

На увеличение бессимптомного носительства SARS-CoV-2 после обнаружения варианта омикрон ученые обратили внимание еще в начале декабря 2021 г. при проведении клинических исследований в ЮАР и США по оценке эффективности вакцины mRNA-1273 (Moderna) среди ВИЧ-инфицированных. Из участников, пришедших на вакцинацию с 2 по 17 декабря 2021 г, при ПЦР-тестировании 71 (31%) оказался положительным по SARS-CoV-2. У всех этих участников исследования впоследствии был подтвержден вариант SARS-CoV-2 омикрон. Частота бессимптомного носительства была одинаковой у серопозитивных и серонегативных лиц с SARS-CoV-2 – 31 и 27%, соответственно. В предыдущий период исследования, до появления омикрона, частота положительных результатов ПЦР перед первым проведением вакцинации составляла лишь 1–2,4%. Это свидетельствует о гораздо более высокой частоте бессимптомного носительства при омикроне, чем при других вариантах, что является основным фактором широкого и быстрого распространения его во всем мире, даже среди населения с высокими показателями предшествующего инфицирования другими штаммами SARS-COV-2 [13].

Высокая частота выявления бессимптомных и легких форм COVID-19, вызванного омикроном, среди пациентов, госпитализированных в связи с причинами, отличными от COVID-19, также отмечена исследователями из США. Удельный вес таких форм увеличился с 8,3% в ноябре до 20,3% в декабре 2021 г. [14]. По мнению вьетнамских ученых [15], около 90% инфицированных вариантом омикрон являются бессимптомными. О большом удельном весе бессимптомных случаев инфекции, вызванной этим вариантом вируса (27,3%) пишут и исследователи из Японии. Несмотря на достаточно низкие циклы ПЦР (Ct 18–20) у обследованных, клинически инфекция не проявилась [16].

В нашем исследовании продемонстрирован высокий удельный вес бессимптомных позитивных по SARS-CoV-2 лиц среди студентов и преподавателей образовательных учреждений Санкт-Петербурга в период подъема заболеваемости COVID-19, вызванного вариантом омикрон. У подростков 14–17 лет частота как положительных проб (20,6%), так и доля варианта омикрон в позитивных пробах (51,7%) были значимо выше, чем у лиц в возрасте 18 лет и старше (10,1 и 33,1% соответственно). Эта закономерность прослеживалась во всех анализируемых образовательных учреждениях. Подростки значительно чаще являлись как бессимптомными носителями вируса, так и непосредственно варианта омикрон, чем взрослые. Отмечена значимая прямая корреляционная связь между увеличением числа тестируемых и вероятностью выявления бессимптомных носителей, в том числе инфицированных вариантом омикрон.

Заключение

Высокая распространенность бессимптомного носительства вируса SARS-CoV-2 в период подъема заболеваемости COVID-19 в январе 2022 г. демонстрирует нецелесообразность обследования и изоляции контактных лиц, из числа учащихся и преподавателей образовательных учреждений, не имеющих клинических проявлений инфекции. Cохраняют актуальность обследование и изоляция лиц с симптомами заболевания, перевод лиц из групп риска на дистанционный режим работы или обучения. а также усиленный контроль за соблюдением мер неспецифической профилактики во всех общественных учреждениях.

References

  1. Callaway E. Heavily mutated Omicron variant puts scientists on alert. Nature News 2021; 600(7887): 21. DOI 10.1038/d41586-021-03552-w
  2. Harvey W.T., Carabelli A.M., Jackson B., Gupta R.K., Thomson E.C., Harrison E.M. et al. SARS-CoV-2 variants, spike mutations and immune escape. Nat. Rev. Microbiol. 2021; 19(7): 409–24. DOI: 10.1038/ s41579-021-00573-0
  3. Kim D., Jo J., Lim J.S., Ryu S., Serial interval and basic reproduction number of SARS-CoV-2 Omicron variant in South Korea. MedRxiv 2021. https://doi.org/10.1101/2021.12.25.21268301
  4. Miller N.L., Clark T., Raman R., Sasisekharan R. Insights on the mutational landscape of the SARS-CoV-2 Omicron variant. bioRxiv 2021. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC8669838/
  5. Lamers M.M., Mykytyn A.Z., Breugem T.I., Groen N., Knoops K., Schipper D. et al. SARS-CoV-2 Omicron efficiently infects human airway, but not alveolar epithelium. bioRxiv 2022. https://doi.org/10.1101/2022.01.19. 476898
  6. AlTawfiq J.A., VanThuan Hoang, Nhat Le Bui, DinhToi Chu, Memish Z.A.. Emergence of the Omicron (B.1.1.529) SARSCoV2 Variant: What is the Impact on the Continued Pandemic? Journal of Epidemiology and Global Health, 2022. https://doi.org/10.1007/s44197-022-00032-w
  7. Xu J., Li Y., Gan F., Du Y., Yao Y. Salivary glands: potential reservoirs for COVID-19 asymptomatic infection. J. Dental Research 2020; 99(8): 989-989. DOI: 10.1177/0022034520918518
  8. Byambasuren O., Cardona M., Bell K., Clark J., McLaws M. L., Glasziou P. Estimating the extent of asymptomatic COVID-19 and its potential for community transmission: systematic review and meta-analysis. Journal of the Association of Medical Microbiology and Infectious Disease Canada 2020; 5(4): 223–34. DOI: 10.1101/2020.05.10.20097543
  9. Buitrago-Garcia D., Egli-Gany D., Counotte M. J., Hossmann, S. Imeri H., Ipekci A.M. et al. Occurrence and transmission potential of asymptomatic and presymptomatic SARS-CoV-2 infections: A living systematic review and meta-analysis. PLoS Medicine 2020; 17(9): e1003346. DOI: 10.1371/journal.pmed.1003346
  10. Мeyerowitz E.A., Richterman A., Bogoch I.I., Low N., Cevik M. Towards an accurate and systematic characterisation of persistently asymptomatic infection with SARS-CoV-2. Lancet Infect. Dis. 2021; 21(6): e163–e169. doi: 10.1016/S1473-3099(20)30837-9
  11. He J., Guo Y., Mao R., Zhang J. Proportion of asymptomatic coronavirus disease 2019: A systematic review and meta-analysis. J. Med. Virol, 2021; 93(2): 820–30. DOI: 10.1002/jmv.2632
  12. Yanes-Lane M., Winters N., Fregonese F., Bastos M., Perlman-ArrowS., Campbell J.R., Menzies D. Proportion of asymptomatic infection among COVID-19 positive persons and their transmission potential: A systematic review and meta-analysis. PloS One 2021; 15(11): e0241536. DOI: 10.1371/journal.pone.0241536
  13. Garre, N., Tapley A., Andriesen J., Seocharan I., Fisher L. H., Bunts L. et al. High rate of asymptomatic carriage associated with variant strain Omicron. MedRxiv 2021. Posted January 14, 2022. https://doi.org/10.1101/2021.12.20.21268130
  14. Klompas M., Karan, A. Preventing SARS-CoV-2 Transmission in Health Care Settings in the Context of the Omicron Variant. JAMA. Published online January 24, 2022. doi:10.1001/jama.2022.0262
  15. Bao C.C, Bihn D. Spread of Local Transmission Virus That Causes Health Problems From Public Transportation. JAMRMHSS [Internet]. 2022Jan.24 [cited 2022 Jan. 30]; 3(1): 18–22. https://www.amrsjournals.com/index. php/jamrmhss/article/view/233
  16. Okumura N., Tsuzuki S., Saito S., Saito T., Takasago S., Hojo M. et al. The first eleven cases of SARS-CoV-2 Omicron variant infection in Japan: A focus on viral dynamics. Global Health & Medicine 2021. https://doi.org/10.35772/ ghm.2021.01124

About the Authors

Natalia S. Bashketova, Head, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being Directorate for the City of Saint Petersburg, Russia; uprav@78rospotrebnadzor.ru
Roman K. Fridman, Cand. Med. Sci., Head Physician, Center of Hygiene and Epidemiology in the City of Saint Petersburg, Russia; centr@78cge.ru
Irina S. Kataeva, Deputy Head, Department of Epidemiological Surveillance; Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being Directorate for the City of Saint Petersburg, Russia; yvarova-irina@yandex.ru
Aleksandr O. Shapar, Head, Department of Epidemiology, Parasitology, and Disinfectology with a Group for the Recording and Registration of Infectious and Parasitic Diseases, Center of Hygiene and Epidemiology in the City of Saint Petersburg, Russia; ancentr@78cge.ru
Marina A. Kostina, Head, Department of Control and Surveillance Activities and Organization of Sanitary and Epidemiological Regulation, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, Moscow, Russia; depart@gsen.ru
Andrey S. Zhuravlev, Junior Researcher, Department of Radioendovascular Surgery, M.F. Vladimirsky Moscow Regional Research Clinical Institute, Moscow, Russia;: andrew0898@yandex.ru; Irina A. Lizinfeld, Consultant, Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, Moscow, Russia; irinalizinfeld@gmail.com; http://orcid.org/0000-0002-8114-1002
Professor Natalia Yu. Pshenichnaya, MD, Deputy Director for Clinical and Analytical Work, Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, Moscow, Russia; pshenichnaya@cmd.su; http://orcid.org/0000-0003-2570-711X

Similar Articles

By continuing to use our site, you consent to the processing of cookies that ensure the proper functioning of the site.